在小学阶段，风间杜夫便已涉足演艺领域，参与了包括《快杰黑头巾》在内的影片拍摄。1968年，他考入早稻田大学文学部演剧科，接受了更为系统的戏剧教育。然而，出于对表演事业的迫切追求，他于1971年选择从大学退学，转而进入专业的俳优培训所进行深入学习。从次年，即1972年开始，风间杜夫与日活公司合作，出演了该公司制作的一系列电影作品，其中包含当时较为常见的色情片类型，这成为他职业生涯早期的一个重要阶段。目前留存的一些早期照片，也记录下了他彼时的形象与状态。
一九八一年九月十九日，演员风间杜夫参与演出的电影《日本音乐爱好者物语：炎之第五乐章》在日本正式公映，这部作品不仅收获了诸多积极评价，也令风间杜夫开始为更广泛的观众群体所熟知。次年，即一九八二年十月九日，他与平田满、松坂庆子共同合作的电影《蒲田进行曲》在日本上映后取得了巨大的成功，票房与口碑俱佳；更在翌年，风间杜夫凭借在此片中的出色演绎，荣获第六届日本电影学院奖最佳男配角奖项。一九八三年，其出演的另一部电影《阳晖楼》于九月十日在日本与观众见面。紧接着在一九八四年，风间杜夫又因在电影《阳晖楼》中的精彩表现，再度赢得第七届日本电影学院奖最佳男配角奖的肯定。一九八五年，他参演了日本电视连续剧《少女身世之谜》，并在剧中饰演了东雪彦一角，该剧在全日本播出期间获得了平均百分之二十一点四的收视率，反响热烈。 时间来到二零一零年，风间杜夫出演的日本电视剧《怪怪怪的妻子》于四月六日开播，该剧最终创下了百分之二十三点六的收视佳绩，成为当年的热门剧集之一。二零一六年十一月，他客串出演了由水谷丰和反町隆史领衔主演的日本长寿推理剧系列《相棒第十五季》的第四集。次年，即二零一七年一月十四日，由绫濑遥主演、风间杜夫参与演出的电影《本能寺酒店》在日本上映；同年十月十四日，他又出现在由樱井翔主演的电视剧《只是先出生的我》中。此外，他还与片濑那奈共同主演了电影《婚活巡航》。二零二一年一月七日，风间杜夫参演了作品《黒革の手帖～拐帯行～》。二零二二年，其参演的电视剧《被捡到的男人》也如期播出。 进入二零二五年，风间杜夫的演艺活动依然活跃。一月十七日，他参演的电影《如何将你遗忘》登陆日本影院。随后的四月三日，其参演的电视剧《东京假日》开始播出；紧接着在四月六日，另一部有其参与的电视剧《小本经营 金与银 第二季》也与观众见面。而至二零二六年，风间杜夫参演的电视剧《永不褪色的世间传奇 金与银》第三季也顺利播出，延续了其长久的演艺生涯。